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In der Stadt Hypata wird er vom reichen, aber knausrigen Milo aufgenommen, dem er Briefe eines gemeinsamen Freundes überbringt. Besessen von der Hexerei erfährt Lucius bald, dass ausgerechnet die Frau des Milo, Pamphile, als eine der mächtigsten Hexen gilt. Um an deren Geheimnis heranzukommen, beginnt Lucius ein Verhältnis mit deren Helferin (und Magd des Milo) Photis. Eine höchst seltsame Begebenheit belehrt Lucius nicht eines Besseren: Eines Abends tötet er vermeindliche Räuber vor der Haustür des Milo und sieht sieht sich am nächsten Morgen öffentlich des Mordes angeklagt. Doch das alles dient nur dem Gott des Lachens, der in Hypata eine besondere Verehrung genießt – die Ermordeten erweisen sich als Strohsäcke (die irrtümlich verhext worden waren).

Photis, die ohne böse Absicht maßgeblich daran beteiligt war, lässt Lucius bei einer nächtlichen Verwandlung Pamphiles in einen Uhu zusehen. Gänzlich im Bann der Zauberkunst, will Lucius ihr nacheifern. Doch eine falsche Salbe bewirkt eine andere Verwandlung: Lucius wird zum Esel. Das Verspeisen von Rosen würde die gewünschte Rückverwandlung ermöglichen.

Doch das Schicksal will es anders: Noch in der gleichen Nacht überfallen Räuber das Haus des Milo, töten alle Bewohner und führen Lucius als Lasttier für ihre Beute mit sich in die Berge.

In deren Versteck wird auch bald die junge Adelige Charite gebracht, die vor ihrer Hochzeit entführt wurde. Um sie von ihrem Trübsal abzulenken, erzählt die alte Köchin der Räuber ihr die Geschichte von Amor und Psyche (s.a. Foto aus den Kapitolinischen Museen).
Ein Fluchtversuch von Charite auf Lucius misslingt. Ein neuangeworbener Räuber, der Thraker Haimos, wird der neue Anführer der Räuberbande, entpuppt sich aber bald als Charites Bräutigam Tlepolemos; mit einer List gelingt ihm nicht nur die Befreiung Charites (und des Lucius), sondern auch die Ausrottung der Bande.

Aus Dank für den Fluchtversuch will Charite dem Esel Lucius ein angenehmes Leben gönnen. Doch der Gestütmeister hält sich nicht daran: Lucius wird schonungslos für allerlei schwere Arbeiten eingesetzt.

Als der Gestütmeister und die Knechte vom schrecklichen Tod der Charite und Tlepolemos erfahren, fliehen sie vor der neuen Herrschaft und nehmen alles mit. Lucius wird an Philebus, einem Anführer einer wandernden Priesterschar, verkauft. Mit erfundenen Orakelsprüchen und spektakulären Selbstgeisselungen nutzen die (großteils kastrierten) Priester die Gut- und Abergläubigkeit der Leute aus. Einem Tempelraub folgt die Verhaftung der Priester. Lucius wird weiterverkauft.

Sein neuer Herr ist ein Müllner. In dessen Haus deckt Lucius die heimliche Liebschaft der Müllnerin auf, die sich mittels einer Zaubererin an ihrem Mann rächt.

Wiederum wechselt Lucius seinen Besitzer: einem armen Gärtner dient er ein Jahr lang als Lasttier. Als der Gärnter einem verirrten Mann hilft, will sich dieser ihm erkenntlich zeigen. Doch mehrere Wunder verkünden großes Unheil und bald darauf erfährt der Gutsherr vom gewaltsamen Tod seiner Söhne und begeht Selbstmord.
Auf dem Heimweg gerät der Gärtner an einen Legionär, der ihm den Esel wegnehmen will. Nachdem es dem armen Mann gelingt, den Soldaten zu überwältigen, bezichtigt ihn dieser des Diebstahls. Der Gärtner wird ins Gefängnis geworfen, Lucius dem Legionär gelassen.

Der Soldat muss nach Rom und verkauft Lucius an zwei Brüder: einem Bäcker und einem Koch. Die entlarven Lucius eines Tages als langgesuchten Dieb ihrer Leckereien – an das Stroh hat sich Lucius noch immer nicht gewöhnen wollen – und sind verblüfft vom allzu menschlichen Verhalten des Esels. Ihr Herr Thiasus ist davon so amüsiert, dass er Lucius kauft und sogar weitere „Kunststücke“ lernen lässt, mit denen Lucius seine Gäste beeindrucken soll.
In Korinth verliebt sich gar eine reiche Dame in Lucius, den Esel. Sie besticht dessen „Lehrer“, um mit dem Esel eine Liebesnacht zu verbringen. Der in Kenntnis gesetzte Thasius ist von dieser Idee begeistert. Der Esel soll das nochmals machen; diesmal aber in aller Öffentlichkeit, im Amphitheater mit einer wegen mehrfachen Giftmordes zum Tod durch wilde Tiere verurteilten Frau.
Das Vorprogramm – eine ausführliche pantomimische Vorführung des Paris-Urteils – ist bereits zu Ende, das Liebeslager wird bereitet, da bekommt es Lucius mit der Angst zu tun, ist doch die Frau zum Tode verurteilt, zum Tode durch wilde Tiere:

»Welches Tier«, dacht’ ich bei mir selbst, »man auch herauslassen mag, das Weibsstück zu zerreißen, so wird es doch niemals weder klug noch künstlich abgerichtet, noch enthaltsam genug sein, daß, wenn es uns beide in Liebesumarmung verschlungen antrifft, es gerade nur die Delinquentin hinwegnehmen und dich, weil du nichts verbrochen hast, unverletzt liegenlassen sollte.«

Lucius nutzt eine Unachtsamkeit seiner Aufseher zu Flucht. Erst in Kenchreai (rund 10 Kilometer von Korinth am Saronischen Golf) hält er an. Er nimmt ein rituelles Bad im Meer und bittet die Götter um Erlösung. In der Nacht erscheint ihm die Göttin Isis und gibt ihm Anweisungen für den darauffolgenden Tag, einem ihr heiligen Tag, wenn mit einer großen Prozession die Wiedereröffnung der Schifffahrt (nach der „Wintersperre“) gefeiert wird.
Diesen Anweisungen folgend gelingt es Lucius aus der Hand eines (informierten) Priesters Rosen zu essen. Zu Erstaunen der Menschenmassen verwandelt sich Lucius in einen Menschen zurück.

Betrachtet man die Vielzahl z.T. kontrarer Interpretationen, die der Prolog der Metamorphosen erfahren hat, (1) so scheint es sich mit ihm so zu verhalten wie mit jenem Orakelspruch, welchen die korrupten Priester der Dea Syria im neunten Buche des Romans allen Fragenden ohne Unterschied zukommen lassen: (2) Mit seinen kryptischen Formulierungen steht er einer Vielzahl verschiedener Lesarten offen, die vom wortlichen bis hin zu einem metaphorischen Verstandnis reichen, ohne dem Leser einen Schlussel zu einer allein gultigen Interpretation an die Hand zu geben. Die neuere Forschung neigt unter dem Einfluss von J.J.Winklers verdienstreicher Untersuchung (3) mehr und mehr dazu, diese Not zur Tugend zu machen, indem die Forderung einer zentralen Sinnkoharenz fur den Roman im ganzen wie fur den Prolog im besonderen von vornherein zuruckgewiesen wird–eine nicht ganz unproblematische Sichtweise, birgt sie doch die Gefahr in sich, hinter jeder potentiell einheitsstiftenden Formulierung eine hermeneutische Sackgasse zu vermuten. Ziel der vorliegenden Arbeit ist es nun, zwischen den verschiedenen Ansatzen zu vermitteln: (4) Wenn der Prolog sich auch in charakteristischer Weise einer verbindlichen Lesart entzieht, so lasst sich doch m.E. zeigen, dass er strukturell die folgenden elf Bucher vorausnimmt und somit auch die Einheit des Werkes betont. “